Introducción
La capacidad adaptativa de las plantas le ha proporcionado una innegable ventaja evolutiva, contando con más de 380.000 especies que han colonizado nichos ecológicos muy diversos. Las plantas fijan el dióxido de carbono (CO2) atmosférico en los cloroplastos. Estos orgánulos son el resultado evolutivo de una cianobacteria en endosimbiosis con una célula huésped que aprovecha los fotones emitidos por el sol para almacenar energía química en forma de NADPH y ATP y producir azúcares a partir de CO2 y H2O, siguiendo una serie de reacciones redox. Este proceso, conocido como fotosíntesis, implica a tres complejos multiproteicos: los fotosistemas (PS) II y I, y el complejo del citocromo b6f (Cyt b6f), que forman parte del flujo lineal de electrones (LEF, por sus siglas en inglés linear electron flow) (Figura 1). Los componentes del LEF se localizan en las membranas tilacoidales, que separan dos sub-compartimentos dentro del cloroplasto: el estroma, donde se desarrolla la mayor parte del metabolismo, y el lumen tilacoidal. El papel de los PS consiste en capturar y canalizar la energía lumínica hacía el LEF, mientras que el Cyt b6f, además de ser un componente más de la cadena de transporte, bombea protones (H+) hacia el lumen tilacoidal para acidificarlo. Al crearse un gradiente de H+ entre el estroma y el tilacoide, se genera una fuerza protón motriz que es utilizada por la ATP sintasa para almacenar energía en forma de ATP. El paso de los electrones del PSII al Cyt b6f, y de este al PSI, se lleva a cabo a través de los elementos con mayor movilidad, la plastoquinona (PQ) y la proteína plastocianina, respectivamente. El LEF culmina con la reducción de la ferredoxina (Fd) mediada por el PSI. A su vez, la Fd activa a la NADP+ reductasa dependiente de Fd (FNR), que es la encargada de producir el NADPH fotosintético.
Representación esquemática del flujo lineal de electrones fotosintético. PSII, fotosistema II; Cytb6f, citocromo b6f; PSI, fotosistema I; ADP, adenosín difosfato; ATP, adenosín trifosfato; NADP+ y NADPH, nicotinamida adenina dinucleótido fosfato oxidado y reducido, respectivamente.
Se podría afirmar que este conjunto de reacciones redox dan sustento, directa o indirectamente, a gran parte de la vida de nuestro planeta. Diferentes factores ambientales pueden afectar a la eficiencia fotosintética, disparando la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS, por sus siglas en inglés). Superar un umbral de estrés determinado tiene consecuencias letales para la planta. Pero para evitar este extremo existen mecanismos de protección, que no solo son esenciales para la supervivencia vegetal, sino que también tienen implicaciones directas en agricultura, ya que garantizar una fotosíntesis eficiente es fundamental para mantener el rendimiento de los cultivos frente a los desafíos climáticos. A continuación, se describen algunos de los mecanismos de protección de la fotosíntesis, que van desde la señalización redox hasta algunas adaptaciones fisiológicas y anatómicas.
Modificaciones postraduccionales en cloroplastos: la importancia de la regulación redox
La naturaleza sésil de las plantas exige una rápida respuesta a nivel molecular frente a los cambios medioambientales. Por ejemplo, fluctuaciones continuas en la intensidad lumínica, que afectan directamente a la tasa fotosintética, necesitan de una fina y rápida coordinación metabólica. Las modificaciones postraduccionales (PTM, por sus siglas en inglés), que regulan la actividad o la estructura de una proteína modificando uno o más de sus residuos expuestos en su superficie, resultan fundamentales en el contexto dinámico del cloroplasto y las respuestas ambientales. Dentro de estas, las PTM del tipo redox son vitales para mediar en las complejas redes de señalización del cloroplasto, ya que la fotosíntesis emite gran cantidad de información de naturaleza redox que hay que transmitir a través de diferentes rutas de señalización. El átomo de azufre en los residuos de cisteína desempeña un papel central en las PTM redox gracias a su versatilidad química para sufrir modificaciones reversibles. El grupo tiol (-SH) de la cisteína (Cys) es altamente sensible a cambios en el potencial redox del ambiente celular y puede oxidarse, para formar puentes disulfuro con otras Cys (-S-S-) o formar derivados oxidados (sulfénico -SOH, sulfínico -SO2H o sulfónico -SO3H). La reducción, o vuelta al estado tiol (-SH), ocurre gracias a la acción de sistemas antioxidantes en las que están implicados, por un lado, sistemas no enzimáticos, como el constituido por moléculas como el glutatión (GSH) o el ácido ascórbico y, por otro lado, sistemas enzimáticos, en el que participan proteínas de la superfamilia de las tiorredoxinas (TRXs). Las TRXs poseen un par de Cys en su sitio activo que alternan entre el estado tiol (reducido) y el estado disulfuro (oxidado) (Figura 2). En términos generales, las proteínas del cloroplasto son más ricas en Cys que las de otros compartimentos subcelulares, muchas de ellas son dianas de las TRXs, que las mantienen reducidas (sinónimo de activas en la mayoría de los casos) mientras haya una suficiente presión electrónica que provenga de la fotosíntesis, ya que entre las dianas de la Fd se encuentra la reductasa de TRX dependiente de Fd (FTR), encargada de activar a las TRXs del cloroplasto. El papel de las TRXs resulta primordial para regular los mecanismos de protección del aparato fotosintético y el metabolismo en general.
Modificación postraduccional redox mediada por tiorredoxinas.
El flujo cíclico de electrones
Aunque el LEF es esencial para la vida de la planta, por sí mismo no tiene la capacidad de regular la ratio NADPH/ATP que demanda un metabolismo dinámico. Podríamos imaginarnos el LEF como la cinta transportadora de una fábrica en la que se transportan electrones. Si los operarios de dicha fábrica no pudieran retirar a tiempo lo transportado en la cinta, el material se podría ir acumulando y terminaría por caer por el suelo. Algo parecido es lo que ocurriría con los electrones cuando el metabolismo rebaja la demanda de poder reductor, que estos se empezarían a acumular, saturando los transportadores de la cadena para terminar «saltando» y reaccionando con el O2 para formar ROS, lo cual provocaría daños en el cloroplasto y, a la postre, en el resto de la célula. Para evitar esto, las plantas recurren al flujo cíclico de electrones (CEF, por sus siglas en inglés cyclic electron flow), una ruta electrónica alternativa que funciona en coordinación con el LEF (Figura 3). El CEF permite reajustar los niveles de ATP y NADPH. ¿Pero cómo lo hace? El papel del CEF consiste en volver a pasarle los electrones de una parte del pool de Fd reducida para inyectarlos de vuelta en la cadena de transporte electrónico fotosintético, concretamente a la PQ. ¿Y qué consecuencias tiene esto para el ATP? Pues bien, la tasa de reducción de la PQ determina la intensidad del gradiente de H+, del que finalmente depende la biosíntesis de ATP. El CEF podría definirse como el mecanismo encargado de rebajar la presión de electrones sobre el metabolismo para evitar el daño oxidativo.
Representación esquemática del flujo lineal y cíclico de electrones fotosintético. PSII, fotosistema II; Cytb6f, citocromo b6f; PSI, fotosistema I; NPQ, quenching no fotoquímico; PGR, complejo Proton Gradient Regulation; NDH-like, complejo del tipo NADH deshidrogenasamitocondrial; ADP, adenosín difosfato; ATP, adenosín trifosfato; NADP+ y NADPH, nicotinamida adenina dinucleótido fosfato oxidado y reducido, respectivamente.
Por el momento se han identificado dos vías principales como los mecanismos subyacentes del CEF. La primera de ellas es la vía a través de un complejo similar a la NADH deshidrogenasa mitocondrial (en el cloroplasto denominado como NDH-like), y la segunda, la vía dependiente del complejo PGR (por sus siglas en inglés Proton Gradient Regulation), formado por dos subunidades: PGR5 (por sus siglas en inglés Proton Gradient Regulation 5) y PGRL1 (por sus siglas en inglés Proton Gradient Regulation Like 1). A diferencia de PGR, el complejo NDH-like está compuesto por muchas más subunidades, hasta 29. Además, en lo que respecta al complejo PGR, se sabe que es regulado por TRXs.
En condiciones de alta luminosidad, el CEF desempeña un papel fundamental en la protección de los procesos fotosintéticos a través del quenching no fotoquímico (NPQ, por sus siglas en inglés), que se desencadena por la acidificación del lumen del tilacoide. El NPQ permite disipar rápidamente la energía lumínica absorbida en forma de calor, previniendo el estrés oxidativo y otros daños inducidos por la luz. Los componentes clave en la activación del NPQ son las xantofilas, como la zeaxantina, la luteína y la violaxantina, así como la proteína PsbS. El ciclo de la xantofila desempeña un papel crucial en este proceso, donde la violaxantina se convierte en anteraxantina y luego en zeaxantina en condiciones de mucha luz. La unión de zeaxantina al PSII mejora la capacidad de este para disipar el exceso de energía. Además de promover el NPQ, la zeaxantina también actúa como antioxidante, protegiendo las membranas de los tilacoides del daño oxidativo.
El daño a veces es inevitable: reparación de la maquinaria fotosintética
La maquinaria fotosintética sufre un proceso de oxidación continuo debido a la exposición a O2 y a las ROS derivadas de éste. El PSII suele ser más propenso a la reparación que el PSI debido a su vulnerabilidad al daño oxidativo, en particular la proteína D1. Este ciclo incluye la descomposición del complejo PSII, la degradación de la proteína D1 dañada, la síntesis e inserción de nueva proteína, y el reensamblaje del complejo PSII. El proceso comienza con la fosforilación de las subunidades del núcleo del PSII, lo que desencadena el desmontaje parcial del complejo. El núcleo dañado migra de zonas más apiladas y compactadas de los tilacoides (los grana) y es degradado por proteasas en los tilacoides del estroma, donde se encuentran los «talleres» de reparación moleculares. A continuación, se sintetiza e inserta una nueva proteína D1 en el complejo PSII. Finalmente, el complejo PSII se reensambla y se activa para el transporte de electrones y vuelve a los grana para llevar a cabo su función.
Regulación del intercambio gaseoso
Los estomas son pequeños poros en la epidermis de las hojas y en algunos tallos jóvenes de las plantas. Estas estructuras desempeñan un papel fundamental al regular el intercambio de gases y la pérdida de agua. Son especialmente importantes en la fotosíntesis y en la respuesta de la planta ante la sequía. Algunas especies incluso tienenestomas hundidos y protegidos en criptas (antecámaras estomáticas), lo que reduce aún más la pérdida de agua y facilita la captura de CO2.
Durante los períodos secos los estomas se cierran para minimizar la pérdida de agua, ya que una evaporación excesiva puede provocar estrés y reducir la eficiencia fotosintética. La fitohormona ácido abscísico (ABA, por sus siglas en inglés) juega un papel crucial en la respuesta al estrés hídrico, ya que se acumula en respuesta al bajo contenido de agua de las hojas, activando los canales de iones en las células guarda que rodean los estomas, lo que provoca el cierre de los mismos (Figura 4). Este mecanismo reduce la transpiración y ayuda a mantener el equilibrio hídrico interno. Plantas con menos estomas y más pequeños pueden tener mayor eficiencia en el uso del agua, y una mayor funcionalidad estomática se correlaciona con mejor acumulación de biomasa. Además, los estomas son estructuras muy plásticas, ajustándose a los cambios de humedad para optimizar la fotosíntesis, lo que les permite a las plantas mantener la fotosíntesis y el crecimiento incluso bajo condiciones de estrés.
Adaptaciones fisiológicas y anatómicas para resistir condiciones climáticas extremas. ABA, ácido abscísico.
Adaptaciones fisiológicas para tolerar las altas temperaturas y la sequía
Las plantas que crecen en climas desérticos han desarrollado diversas adaptaciones para maximizar la fotosíntesis y minimizar la pérdida de agua (Figura 4). Algunas de estas adaptaciones incluyen una cutícula (capa cerosa sobre la epidermis) más gruesa para reducir la pérdida de agua por evaporación.
En términos generales, tanto las plantas de metabolismo CAM (acrónimo de «metabolismo ácido de las crasuláceas») como las C4 exhiben una mayor capacidad de adaptación a entornos cálidos y secos en comparación con los climas fríos. Las plantas CAM más conocidas son los cactus, las suculentas (como el aloe vera y el nopal), las orquídeas, las piñas y algunas bromelias. Estas plantas han desarrollado adaptaciones morfológicas, fisiológicas y bioquímicas que les permiten tolerar condiciones áridas. El metabolismo CAM consiste en una estrategia fotosintética que permite fijar CO2 durante la noche y utilizarlo durante el día para optimizar el uso del agua y reducir la fotorrespiración (Figura 4), que ocurre cuando la ribulosa-1,5-bifosfato carboxilasa/oxigenasa (RuBisCO, por sus siglas en inglés) fija O2 en vez de CO2. Durante la noche, las plantas abren sus estomas y capturan el CO2 atmosférico, convirtiéndolo en oxalacetato y luego en malato. Este malato se almacena en las vacuolas para ser utilizado durante el día, cuando los estomas están cerrados y la planta necesita CO2 para la fotosíntesis.
Al igual que el metabolismo CAM, el metabolismo C4 concentra CO2 alrededor de la RuBisCO, lo cual disminuye la fotorrespiración y permite una mayor tasa de fotosíntesis. Esta adaptación es esencial para que las plantas C4 toleren el calor y la sequía, aunque no son tan eficientes como las del tipo CAM en la conservación del agua. Al igual que las plantas CAM, las C4 utilizan una vía de fijación de carbono diferente a las plantas C3 (la mayoría de las plantas), que involucra la formación de malato (compuesto de cuatro carbonos, de ahí el nombre de C4) en las células del mesófilo y su transporte a las células de la vaina del haz vascular para liberar CO2. Las plantas C4 incluyen diversos cultivos de relevancia económica, tales como el maíz, la caña de azúcar y el sorgo.
Supervivencia en climas fríos
Las plantas que se adaptan a bajas temperaturas pueden desarrollar una estructura compacta y reducir el tamaño de sus hojas para minimizar la pérdida de calor y la exposición al frío (Figura 4). Otras adaptaciones incluyen un aumento de los pigmentos fotosintéticos, como clorofilas y carotenoides, para mejorar la captura de luz en condiciones de baja temperatura e intensidad lumínica.También producen moléculas con un papel anticongelante, como algunas proteínas y azúcares, y de proteínas de choque térmico, que protegen de la congelación a las membranas celulares y a los procesos bioquímicos como el de la fotosíntesis. Asimismo, algunas plantas modifican la composición de los ácidos grasos en sus membranas celulares para mantener la fluidez y la permeabilidad a bajas temperaturas. Esto garantiza que los procesos de transporte y la actividad enzimática continúen funcionando adecuadamente. Algunos ejemplos de especies que viven bajo duras condiciones de frío son la Saxifraga oppositifolia o el Taraxacum arcticum, que habitan las tierras del Círculo Polar Ártico.
Conclusiones
La mayor parte de lo que sabemos sobre las plantas proviene de un reducido número de especies, por lo que aún queda un inmenso territorio por explorar. Seguramente nos sorprendería la enorme diversidad de soluciones que cada especie ha ingeniado para afrontar los distintos retos medioambientales. Todos hemos sido testigos de cómo una semilla puede germinar y prosperar incluso en el lugar más inhóspito, entre adoquines o en un pequeño montículo de tierra. Estos ejemplos cotidianos son, quizá, las mejores muestras de la resiliencia y capacidad de adaptación de las plantas a las condiciones adversas. Por ello, ampliar nuestro conocimiento sobre la diversidad vegetal no solo es una tarea pendiente, sino también una oportunidad para descubrir nuevas estrategias de supervivencia y adaptación que podrían ser fundamentales para afrontar los desafíos ambientales del futuro.
Para leer más
- Ding Y, Shi Y, Yang S. Molecular Regulation of Plant Responses to Environmental Temperatures. Molecular Plant 13 (2020) 544-564. doi:10.1016/j.molp.2020.02.004
- Gupta A, Rico-Medina A, Caño-Delgado AI. The Physiology of Plant Responses to Drought. Science 368 (2020) 266-269. doi:10.1126/science.aaz7614
- Keisuke Y, Hisabori T. Current Insights into the Redox Regulation Network in Plant Chloroplasts. Plant Cell Physiology 64 (2023) 704-715. doi:10.1093/pcp/pcad049
- Li N, Euring D, Cha JY, Lin Z, Lu M, Huiang LJ, Kim WY. Plant Hormone-Mediated Regulation of Heat Tolerance in Response to Global Climate Change. Frontiers in Plant Science 11 (2021) 627969. doi:10.3389/fpls.2020.627969
- Munns R, Millar AH. Seven Plant Capacities to Adapt to Abiotic Stress. Journal Experimental Botany 74 (2023) 4308-4323. doi:10.1093/jxb/erad179
