Artículo del mes
octubre 2022

Structures of a phycobilisome in light-harvesting and photoprotected states

María Agustina Domínguez-Martín, Paul V. Sauer, Henning Kirst, Markus Sutter, David Bina, Basil J. Greber, Eva Nogales, Tomáš Polívka & Cheryl A. Kerfeld
Los ficobilisomas (PBS) son complejos gigantes de proteínas que actúan como las antenas responsables de captar la energía solar en las cianobacterias. Estos organismos fotosintéticos también tienen mecanismos de fotoprotección basados en una proteína llamada Orange Carotenoid Protein (OCP) que interacciona con los PBS. Hasta el momento se desconocía la estructura completa de este macrocomplejo en cianobacteria, y los detalles estructurales de la interacción con OCP. Este estudio utilizando la técnica de microscopía electrónica criogénica (cryo-EM) ha resuelto dichas estructuras identificando dos nuevas conformaciones desconocidas hasta el momento. Se ha descubierto una proteína linker no descrita anteriormente que se une al lado del PBS que mira hacia la membrana. Finalmente, la estructura del complejo PBS-OCP se forma tras la unión de cuatro OCP organizados como dos dímeros. El complejo revela, por primera vez, la estructura activa de este fotorreceptor. En conjunto, estos resultados muestran información detallada sobre los fundamentos biofísicos del control de la captación de la luz por las cianobacterias.
Resumen
Phycobilisome (PBS) structures are elaborate antennae in cyanobacteria and red algae. These large protein complexes capture incident sunlight and transfer the energy through a network of embedded pigment molecules called bilins to the photosynthetic reaction centres. However, light harvesting must also be balanced against the risks of photodamage. A known mode of photoprotection is mediated by orange carotenoid protein (OCP), which binds to PBS when light intensities are high to mediate photoprotective, non-photochemical quenching. Here we use cryogenic electron microscopy to solve four structures of the 6.2 MDa PBS, with and without OCP bound, from the model cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803. The structures contain a previously undescribed linker protein that binds to the membrane-facing side of PBS. For the unquenched PBS, the structures also reveal three different conformational states of the antenna, two previously unknown. The conformational states result from positional switching of two of the rods and may constitute a new mode of regulation of light harvesting. Only one of the three PBS conformations can bind to OCP, which suggests that not every PBS is equally susceptible to non-photochemical quenching. In the OCP–PBS complex, quenching is achieved through the binding of four 34 kDa OCPs organized as two dimers. The complex reveals the structure of the active form of OCP, in which an approximately 60 Å displacement of its regulatory carboxy terminal domain occurs. Finally, by combining our structure with spectroscopic properties, we elucidate energy transfer pathways within PBS in both the quenched and light-harvesting states. Collectively, our results provide detailed insights into the biophysical underpinnings of the control of cyanobacterial light harvesting. The data also have implications for bioengineering PBS regulation in natural and artificial light-harvesting systems.
Referencia artículo:
Domínguez-Martín, M.A., Sauer, P.V., Kirst, H. et al. Structures of a phycobilisome in light-harvesting and photoprotected states. Nature 609, 835–845 (2022).
Sobre el grupo investigador
Este trabajo ha sido llevado a cabo por tres grupos de investigación que reúnen el conocimiento y las técnicas necesarias para poder llevar a cabo este estudio. Uno de ellos está liderado por la Prof. Cheryl A Kerfeld, con su laboratorio en dos sitios en Estados Unidos. Uno en la Universidad de Michigan State University y el otro se encuentra en Lawrence Berkeley National Laboratory. Otro grupo de investigación es el liderado por la Prof. Eva Nogales de la Universidad de Berkeley y, el tercer grupo de investigación corresponde al Prof. Tomáš Polívka de la Universidad de South Bohemia en República Checa.