Glucógeno: el bueno, el feo y el malo

Estamos interesados en estudiar las diferentes caras del glucógeno: la del bueno (su metabolismo normal es esencial para la homeostasis de la glucosa); la del feo (su acumulación anormal aparece asociada con procesos degenerativos de diversa índole); y la del malo (la sobreacumulación de glucógeno es tóxica para las neuronas).

Las células almacenan glucosa en forma de glucógeno, de cuya síntesis es responsable la glucógeno sintasa (GS), una glucosil transferasa que en mamíferos presenta dos isoformas: la muscular (MGS) que está presente en la mayoría de tejidos, y la hepática que es específica del hígado. La GS es una enzima altamente regulada por fosforilación en múltiples centros, activación alostérica y translocación. El glucógeno almacenado en el músculo sirve de combustible para la contracción muscular. El que se deposita en el hígado es reserva para todo el organismo y se utiliza para mantener los niveles de glucosa en sangre en los periodos entre ingestas.

El Bueno: El glucógeno acumulado en el músculo y el hígado se considera un gran activo para las células y para el organismo, ya que contribuye de forma definitiva a mantener la homeostasis de la glucosa. La síntesis de glucógeno está comprometida en distintas patologías metabólicas. El caso más prominente es la disminución de glucógeno en el hígado asociada a la diabetes, que probablemente contribuye de forma directa a la hiperglicemia. Forzando la síntesis de glucógeno en el hígado de ratas diabéticas no solo se revierte la hiperglicemia, sino que también disminuye la hiperfagia y la gluconeogénesis hepática [1]. Ello sugiere que el glucógeno hepático no sólo actúa como depósito de glucosa sino que además tiene una función de sensor energético.

El Feo: El sistema nervioso central es un caso muy particular por lo que se refiere al metabolismo del glucógeno, ya que en los adultos este polisacárido se encuentra exclusivamente en los astrocitos [2]. Sin embargo, y a pesar de que los niveles son muy inferiores a los del músculo o hígado, se considera que este glucógeno es una fuente de energía crucial para las neuronas [3]. A pesar de la creencia generalizada de que las neuronas no pueden sintetizar glucógeno, hay muchas referencias a su presencia en las neuronas en diversas condiciones patológicas, como la epilepsia, el Alzheimer, y en complicaciones asociadas a la diabetes como la retinopatía. Más aún, el número de agregados de glucógeno en el cerebro aumenta con la edad en animales y humanos. En todos estos casos se desconoce si el glucógeno acumulado es una consecuencia más o menos inocua del proceso degenerativo o si ejerce un papel causal en este proceso. Nuestro laboratorio ha demostrado recientemente que las neuronas expresan MGS, lo cual es muy sorprendente en unas células que se supone que no almacenan glucógeno, pero la mantienen inactiva por fosforilación y por un mecanismo de degradación dependiente de proteasoma [4]. Creemos que en determinadas condiciones metabólicas las neuronas sintetizan glucógeno y que éste es esencial para funciones neuronales específicas.

El Malo: También hemos observado que si se fuerza la activación de la GS en neuronas se produce un glucógeno poco ramificado que induce la apoptosis [4]. Sorprende que las neuronas posean un mecanismo enzimático que, si se activa, pueda resultar fatal para las células. La enfermedad de Lafora (LD) es probablemente el caso más llamativo de las consecuencias de la acumulación de glucógeno en las neuronas. La característica de la enfermedad es el acúmulo de depósitos de polímeros de glucosa, similares al glucógeno, en las neuronas y también en el músculo, corazón, etc. [5]. Se debe a mutaciones en dos genes, EPM2A que codifica para la laforina (una proteína fosfatasa) y EPM2B que codifica para malina (una E3 ubiquitin-ligasa). Hemos demostrado que el complejo de estas proteínas regula, vía proteasoma, la degradación de la GS, limitando de esta manera la capacidad de las células de acumular glucógeno. También estamos estudiando la enfermedad de cuerpos de poliglucosano del adulto (APBD), otro caso de neurodegeneración, resultante de un déficit de la enzima ramificante del glucógeno.

De todo ello se deduce la necesidad de estrategias que permitan modular la actividad de la GS, bien inhibiendo, bien aumentando los depósitos del polímero, dependiendo de las condiciones fisiopatológicas. Sin embargo, no se conocen los detalles a nivel molecular y estructural de la regulación por fosforilación y del mecanismo catalítico de la GS. Recientemente hemos descubierto que la procesividad de la enzima y su capacidad para depositar de forma eficiente el glucógeno in vivo dependen de un nuevo centro de unión a glucógeno, distinto del centro catalítico [6]. Continuamos trabajando en la caracterización estructural de la GS, prestando especial atención al mecanismo catalítico y a su regulación. Disponemos de un conjunto de herramientas que nos permitirá dar grandes pasos adelante en nuestra comprensión de las bases moleculares de la neurodegeneración y de la resistencia a la insulina. En particular, nuestro esfuerzo va a centrarse en comprender: i) las consecuencias de las alteraciones de la síntesis del glucógeno en determinados tipos celulares, y ii) cómo la pérdida o mal funcionamiento de los mecanismos reguladores de la síntesis y degradación del glucógeno afectan a la acumulación de glucógeno en distintos tejidos.

Referencias:
  1. Ros, S, García-Rocha M, Calbó J, Guinovart JJ (2011) Diabetologia, en prensa
  2. Cataldo AM, Broadwell RD (1986) Cytochemical identification of cerebral glycogen and glucose-6-phosphatase activity under normal and experimental conditions. II. Choroid plexus and ependymal epithelia, endothelia and pericytes. J Neurocytol 15: 511-524
  3. Magistretti PJ (2006) Neuron-glia metabolic coupling and plasticity. J Exp Biol 209: 2304-2311
  4. Vilchez D, Ros S, Cifuentes D, et al. (2007) Mechanism suppressing glycogen synthesis in neurons and its demise in progressive myoclonus epilepsy. Nat Neurosci 10: 1407-1413
  5. Ganesh S, Puri R, Singh S, Mittal S, Dubey D (2006) Recent advances in the molecular basis of Lafora’s progressive myoclonus epilepsy. J Hum Genet 51: 1-8
  6. Diaz A, Martinez-Pons C, Fita I, Ferrer JC, Guinovart JJ (2011) Processivity and Subcellular Localization of Glycogen Synthase Depend on a Non-catalytic High Affinity Glycogen-binding Site. J Biol Chem 286: 18505-18514

Entrevista a Joan Guinovart

P.- ¿Cuándo surgió su vocación científica? ¿Le influyó alguien de forma especial?

R.- Mi vocación surgió probablemente mientras estudiaba 5º de bachillerato en el colegio La Salle de Tarragona. Mi profesor de Química, que era un hombre particular, fue quien despertó en mí la vocación por este campo. Si no hubiera sido por él, probablemente hubiera estudiado Ingeniería o alguna otra cosa. También me influyó de forma más difusa y generalizada mi madre, que era una mujer que tenía mucho respeto por la Ciencia y me inculcó el amor por la investigación.

P.- ¿Cuáles son desde su punto de vista las características que definen a un buen investigador? ¿Qué consejo daría a los que ahora inician su carrera científica? 

R.- La curiosidad y la constancia. La curiosidad, por la necesidad de entender las cosas, de comprender por qué las cosas son como son; y por otra parte, la constancia, porque investigar implica hacer experimentos que no siempre salen bien. Hay que resistir y mantenerse firme, porque al final las cosas salen, aunque casi nunca a la primera.

Como consejo para los que ahora inician su carrera, les diría «que se hagan de una buena familia». Como en tantas otras cosas, en Ciencia también hay familias, y es fácil darse cuenta de que normalmente los grandes investigadores han sido formados por otro gran investigador. Les diría que intenten hacer el Doctorado en un centro con grandes investigadores, que busquen aquellas condiciones que ayuden a desarrollar su capacidad de aprender.

P.- ¿Podría describirnos brevemente en qué consiste su línea de investigación actual y cuál es su trascendencia?

R.- Trabajo con la acumulación de glucosa en forma de glucógeno, intentando entender cómo las células almacenan la glucosa para conseguir reservas de ella. Actualmente mi investigación se centra en dos líneas. Por una parte, queremos entender cuál es la contribución de la falta de acumulación de glucógeno al proceso de la diabetes en general. Hemos comprobado que en enfermos diabéticos se da una disminución de la acumulación de glucosa, particularmente en el hígado; ello implica que al no almacenarse la glucosa después de comer, ésta se quede en la sangre, produciendo la hiperglicemia típica de la diabetes. Estamos intentando entender qué es lo que falla en el hígado para ayudar a las personas diabéticas. Acabo de publicar un trabajo que demuestra que restaurando la capacidad del hígado de almacenar glucosa en forma de glucógeno se podrían disminuir muchos de los problemas asociados a la diabetes. Por otra parte, mientras que la acumulación de glucosa siempre se ha considerado positiva para las células, hace pocos años descubrimos que para las neuronas es distinto. Normalmente las neuronas, o células del cerebro, no acumulan glucógeno puesto que están adecuadamente alimentadas por unas células que viven alrededor de ellas, llamadas astrocitos. Si por el motivo que sea, se estimula a las neuronas para acumular glucógeno, como ocurre con las células normales, éstas acaban muriendo. Acumular glucógeno es bueno en general, excepto para las neuronas. 

P.- ¿Cuál consideraría que ha sido el principal avance científico del siglo XX?

R.- En nuestro campo, la Biología, la secuenciación del genoma humano, que tuvo lugar justo a finales del siglo XX. En otros campos, como la Física, probablemente sería la teoría de la relatividad.

P.- ¿Cuál es su opinión sobre cómo está articulada la carrera científica en España?

R.- Aquí hay mucho trabajo por hacer. Hay un buen proceso de formación de doctores, pero el punto en el que más fallamos en España es cuando el investigador joven tiene que independizarse y poner en marcha su propio laboratorio. Esto lo tenemos muy mal montado, las becas Ramón y Cajal no garantizan que el investigador cuente con medios suficientes para independizarse. Creo que hay que dar a los jóvenes de entre 30 y 34 años la oportunidad de tener su propio laboratorio, de desarrollar sus ideas, en definitiva darles espacio y dinero suficientes como para que puedan expresar todo lo que llevan dentro. Aunque se entiende que en caso de no hacerlo, al cabo de 5 años, perderían la oportunidad. 

P.- ¿Qué camino queda por recorrer en ciencia e innovación en nuestro país?

R-. Queda mucho camino por recorrer en lo que a transferencia de tecnología se refiere. Es muy importante que los resultados de la investigación acaben transfiriéndose, pero para esto se necesita el personal y los medios adecuados. Los centros de investigación deberían invertir en este tema, conseguir que científicos especializados en la transferencia de tecnología ayudaran a los científicos de laboratorio a sacar el máximo rendimiento de sus resultados básicos.

Perfil de Joan Guinovart

Joan J. Guinovart (Tarragona 1947) es Licenciado en Ciencias Químicas y Doctor en Farmacia por la Universidad de Barcelona (UB). Fue profesor de bioquímica en la facultad de Farmacia de la UB (1975-1983) y profesor, catedrático y vicedecano de la facultad de Veterinaria de la UAB (1984-1990). Adicionalmente, dirigió el Parc Científic de Barcelona (2000-2001). Actualmente es Profesor emérito de la Universidad de Barcelona  y del “Institut de Recerca Biomèdica” (IRB Barcelona), centro del que fue fundador y su primer director (2005-2018). Ha sido miembro adherido, ordinario y Presidente (1996-2000) de la SEBBM, y es ahora socio de honor de la sociedad. Fundó y fue el primer presidente de la Confederación de Sociedades Científicas de España (COSCE) (2004-2011). Ha sido Presidente de la International Union of Biochemistry and Molecular Biology (IUBMB) (2015-2018). Es Académico Numerario de la Real Academia Nacional de Farmacia (Instituto de España) y de la Real Academia de Farmacia de Cataluña,y miembro del Instituto de Estudios Catalanes (IEC). Ha recibido la Medalla «Narcís Monturiol» de la Generalitat de Cataluña al mérito científico y tecnológico, el Premio «Prat de la Riba» del IEC y el Diploma de Honor de la Federation of European Biochemical Societies (FEBS), y el galardón por servicios distinguidos de la IUBMB, entre otras distinciones. La actividad investigadora del Dr. Guinovart ha estado centrada en el metabolismo del glucógeno, íntimamente relacionado con la diabetes y enfermedades neurodegenerativas como la enfermedad de Lafora.