Asociaciones funcionales de chaperonas

Las chaperonas son proteínas que mediante distintos mecanismos, la mayoría dependientes de ATP, persiguen un fin común: evitar la agregación proteica. Participan en diversos procesos biológicos debido a su capacidad de formar asociaciones funcionales, que son esenciales para mantener la homeostasis proteica celular.

Especial Premio Lasker.

La especificidad de las proteínas, es decir la propiedad que hace que los polipéptidos sean capaces de distinguir ligandos y de catalizar determinadas transformaciones químicas, depende de su estructura tridimensional. Como la cadena polipeptídica se sintetiza de manera lineal, hace falta transformar la información lineal en tridimensional en un proceso que se conoce como plegamiento proteico. Los trabajos pioneros de Christian Anfinsen demostraron que la secuencia de la proteína contenía toda la información necesaria para adoptar su estructura tridimensional activa y estable, sin la necesidad de factores adicionales. Este postulado es correcto en ciertas condiciones experimentales, pero en la vida real la situación es diferente: las cadenas polipeptídicas emergen del ribosoma como cadenas lineales en un disolvente polar, el agua. El problema principal, que hay que resolver, es evitar que las interacciones entre zonas hidrofóbicas de estas cadenas, necesarias para formar el núcleo de las conformaciones nativas, estabilicen interacciones intra- o inter-moleculares no-nativas. Este problema se agrava debido a la alta concentración de macromoléculas del medio intracelular que favorece las asociaciones intermoleculares, incluidas las asociaciones ilícitas de intermediarios de plegamiento «pegajosos» que exponen estas regiones hidrofóbicas al disolvente polar.

Solucionar este problema es fundamental para mantener la homeostásis proteica (proteostasis) en la célula, es decir el equilibrio dinámico en el que la síntesis y plegamiento proteico se armoniza de forma apropiada con la degradación para conseguir un proteoma sano (1). Para evitar o minimizar la agregación y favorecer el plegamiento proteico, la célula sintetiza un tipo de proteínas, conocidas como chaperonas, que impiden las asociaciones intermoleculares de polipéptidos parcialmente (des)plegados.Durante las dos últimas décadas se han descrito las propiedades funcionales de numerosas chaperonas en células procariotas y eucariotas. Sin embargo, sólo se conoce con detalle la estructura tridimensional y el mecanismo de acción de unos pocos ejemplos. Uno de ellos, quizás el mejor caracterizado, es GroEL, la representante bacteriana de la familia Hsp60. La estructura cristalográfica de este homotetradecámero y de su complejo con la co-chaperona GroES, junto con estudios de criomicroscopía electrónica y la caracterización bioquímica de numerosos mutantes han permitido entender su mecanismo de acción a nivel molecular. El Premio Lasker 2011 ha querido reconocer especialmente las contribuciones realizadas en este campo por los grupos de Arthur Horwich y Ulrich Hartl (2,3).

GroEL está formada por dos anillos heptaméricos unidos por su base, que contienen una cavidad central, conocida como «jaula de Anfinsen», donde se pliega el sustrato proteico en condiciones de aislamiento. Durante el ciclo funcional, la actividad ATPasa de la proteína controla los cambios conformacionales, que modifican convenientemente las propiedades químicas de las paredes de la cavidad central y el volumen de la misma, para que se produzca el plegamiento y posterior liberación del sustrato. La formación del complejo GroEL-GroES en presencia de ATP induce un aumento del volumen de la cavidad, necesario para que se reorganice estructuralmente el sustrato durante su plegamiento, y que los residuos hidrofóbicos que interaccionaban con el polipéptido desplegado se escondan, lo que provoca la disociación del sustrato y su plegamiento en el interior de la cavidad. Un complejo entramado de comunicaciones alostéricas hace que todas las subunidades de un anillo se comporten de la misma manera, y que los dos anillos alternen su funcionalidad.

Los últimos diez años han sido testigo de la importancia de las asociaciones funcionales de chaperonas para mantener la integridad del proteoma. Por ejemplo, distintas familias de chaperonas deben cooperar para conseguir el replegamiento de sustratos proteicos (3,4). Esta cooperación se observa tanto en procariotas como en eucariotas, demostrando que la evolución conserva esta manera de realizar un esfuerzo concertado. Asociaciones específicas de chaperonas pueden incluso reactivar agregados proteicos, que inevitablemente se forman al mantener un tiempo prolongado determinadas situaciones de estrés y durante el envejecimiento celular. Debido a la toxicidad de los agregados o de las conformaciones precursoras de los mismos, éstos deben ser eliminados a través de dos rutas fundamentales. La primera supone la digestión completa de las proteínas plegadas defectuosamente por proteasas, y por tanto la pérdida de la energía invertida en su síntesis. La segunda vía implica su desagregación no destructiva y la posterior reactivación de sus componentes. Este proceso se lleva a cabo mediante la acción concertada de chaperonas de las familias Hsp70 y Hsp100, que se unen de forma secuencial a la superficie del agregado (5, Figura), regulando la necesidad de formar asociaciones más o menos complejas para conseguir su reactivación. Por lo tanto, las chaperonas, consideradas como componentes que pueden formar distintas asociaciones funcionales, constituyen uno de los sistemas más potentes para regular el plegamiento y la agregación proteica. La caracterización de estos sistemas de chaperonas podría tener aplicaciones biomédicas, especialmente en patologías asociadas con el plegamiento defectuoso y agregación de un número creciente de polipéptidos.

Unión secuencial de DnaJ, DnaK y ClpB a la superficie de agregados proteicos, donde cooperan para extraer y replegar sus componentes desnaturalizados.
Referencias:
  1. Tyedmers, J., Mogk, A. y Bukau, B. (2010) Cellular strategies for controlling protein aggregation. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 11, 777-788
  2. Hartl, F.U. Chaperone-assisted protein holding: the path to discovery from a personal perspectiva (2011) Nat. med. 17, viii-xii.
  3. Horwich, A.L. Protein folding in the cell: an inside story (2011) Nat. Med. 17, xiii-xviii.
  4. Cuéllar, J., Martín-benito, J., Scheres, S., Sousa, R., Moro, F., López-Viñas, E., Gómez-Puertas, P., Muga, A., Carrascosa, J.L. y Valpuesta, J.M. (2008) The structure of CCT-Hsc70NBD suggests a mechanism for Hsp70 delivery of substrates to the chaperonin. Nat. Struc. Mol. Biol. 15, 858-864.
  5. Acebrón, S.P., Martín, I., del castillo, U., Moro, F. y Muga, A. (2009) DnaK-mediated association of ClpB to protein aggregates. A bichaperone network at the agrégate surface. FEBS Lett. 583, 2991-1996.

Entrevista a Arturo Muga

P.- ¿Cuándo surgió su vocación científica?

R.- La posibilidad de dedicarme la investigación surgió durante mi estancia postdoctoral. Bastante antes, en el segundo curso de la licenciatura en Ciencias Biológicas, comenzó mi entrenamiento en el laboratorio. Creo que este entrenamiento fue decisivo para plantearme mi interés por la investigación.

P.- ¿Cuáles son desde su punto de vista las características que definen a un buen investigador?

R.- Ilusión por entender el sistema con el trabaja y los que le rodean en su entorno profesional, curiosidad, imaginación, capacidad para desarrollar ideas propias y de trabajar en equipo.

P.- ¿Podría describirnos brevemente cúal es su línea de investigación actual?

R.- La línea de trabajo de nuestro grupo de investigación intenta entender los mecanismos que permiten a las chaperonas impedir la agregación proteica, modular la conformación y actividad de sustratos proteicos nativos, y reactivar agregados proteicos. Para ello es necesario caracterizar las asociaciones funcionales de chaperonas de distintas familias. Además estamos interesados en el papel de las chaperonas de histonas en la regulación del estado de condensación de la cromatina.

P.- ¿Cómo ve el futuro de esta área científica?

R.- Con muchas posibilidades en un plazo de tiempo relativamente corto. Su posible aplicación en el campo de las patologías conformacionales impulsará su desarrollo.

P.- ¿Cuál consideraría que ha sido el principal avance del siglo XX? ¿Cuál es el avance científico que más le ha impresionado? ¿Cuál ha sido su mayor sorpresa en el área de investigación en que trabaja?

R.- Creo que la estructura del ADN. Es un ejemplo de la necesidad de integrar resultados diversos para obtener un modelo e interpretación fiables. También demuestra cómo podemos predecir propiedades funcionales de un modelo estructural.

P.- ¿Cuál es su opinión sobre cómo está articulada la carrera científica en España?

R.- La carrera científica se ha entendido como una carrera funcionarial, relativamente rígida. En los últimos años han surgido nuevas figuras para el personal investigador que sin ser permanentes, tienen la suficiente estabilidad como para realizar, en mi opinión, una labor investigadora digna que pueda ser revisada periódicamente. Creo que es necesario que figuras de este tipo aseguren la continuidad y la renovación generacional en nuestros centros.

Perfil de Arturo Muga

Arturo Muga Villate (Bilbao, 1961) se licenció en Ciencias Biológicas por la Universidad del País Vasco, donde realizó la Tesis Doctoral (1988) bajo la dirección del Dr. José L. Rodríguez Arrondo en el campo de la caracterización conformacional de proteínas de membrana. Durante su estancia postdoctoral en el NRCC (Canadá) se familiarizó con los requerimientos estructurales que permiten a una proteína soluble incorporarse en una bicapa lipídica, y comenzó a interesarse en el plegamiento proteico y en las chaperonas moleculares. Actualmente es Catedrático de la Universidad del País Vasco, y continúa trabajando en el campo de las chaperonas, especialmente en la caracterización de las chaperonas implicadas en la reactivación de agregados proteicos y en su asociación funcional.